Brněnská farnost pravoslavné církve byla založena v roce 1924. Tehdy došlo k odštěpení pravoslavného křídla z nově vzniklé Československé církve husitské, jejíž radikálně liberální směr se od původní orientace na srbské pravoslaví značně odchýlil. Brněnská náboženská obec využívala k bohoslužbám nejdříve prostory gymnázia v Husově ulici, velmi brzy se však zrodily snahy o postavení vlastní modlitebny. V roce 1929 byl od města zakoupen pozemek ve svahu pod hradem Špilberkem a shromážděn dostatek prostředků pro stavbu chrámu, z nichž téměř polovinu hradila mecenáška církve Pravomila Studená.
Projekt chrámu vytvořil bez nároku na honorář ruský architekt Petr Levický, který patřil k prvním absolventům České vysoké školy technické v Brně. Jeho pojetí církevní stavby vychází z tradiční typologie byzantských vzorů, zároveň se však snažil o maximální úspornost použitých forem, což je patrné v řešení geometricky pojatého průčelí. V obdélném půdorysu je vepsaný tvar řeckého kříže, nad nímž vyrůstá hlavní chrámový prostor, jenž je na vrcholu odstupňovaný a zakončený nevelkou věží s cibulovou bání. V exteriéru je patrná tradiční aditivní kompozice, z níž nejvýrazněji vystupuje hmota středového kubusu s přilehlými totožnými hranoly předsíně, oltářního prostoru a bočních lodí s okny. Vnitřní centrální prostor je vybavený ikonostasem ve východně orientovaném presbytáři a hudební kruchtou nad vchodem.
V roce 1942 byl členy československého protinacistického odboje spáchán atentát na říšského protektora Reinharda Heydricha. Parašutisté, kteří atentát vykonali, se poté skrývali v pravoslavném chrámu v Resslově ulici v Praze u biskupa Gorazda, kde byli nacisty dopadeni. To vyvolalo nejen všeobecnou persekuci civilního obyvatelstva, ale také zrušení pravoslavné církve na území protektorátu, konfiskaci jejího majetku a popravy řady duchovních. Brněnský chrám byl tedy v roce 1943 uzavřen a k obnovení činnosti církve na území Československa došlo až po druhé světové válce. V 90. letech byla v blízkosti kostela postavena nová zvonice s baptisteriem, v roce 2003 došlo k rekonstrukci pláště kostela a k pozlacení kupole.
PH